Das Königreich Wakanda befindet sich nach dem Tod seines Königs T’Challa in Trauer. Weil er in Wien vor den Vereinten Nationen versprochen hatte, die Technologien und Ressourcen seines Landes zum Wohl der ganzen Menschheit einzusetzen und das afrofuturistische Königreich so gegenüber der Welt zu öffnen, kommt es zu Spannungen mit anderen Nationen. Wakandas amtierende Königin Ramonda, T’Challas Mutter, weigert sich, Vibranium und die darauf basierende Technologie mit dem Rest der Welt zu teilen, da sie um die Auswirkungen und den Frieden auf der Welt fürchtet.
Die USA sind unterdessen mit ihrer Suche nach Vibranium im atlantischen Ozean erfolgreich. Mithilfe eines Sensors sind sie am Grund des Meeres auf ein kleines Vorkommen gestoßen. Bei näherer Untersuchung werden sie jedoch von unbekannten humanoiden Kreaturen aus dem Meer angegriffen, bei dem die gesamte Besatzung des Forschungsschiffs ums Leben kommt. US-Behörden machen Wakanda für den Angriff verantwortlich.
Kurz darauf taucht ein Mann mit spitzen Ohren und geflügelten Knöcheln in einer aus Vibranium bestehenden Rüstung in Wakanda auf. Er fordert, dass Wakanda die Ingenieurin, die den Vibranium-Sensor entworfen hat, findet und an ihn ausliefert, da ansonsten Krieg mit seinem Reich drohe. Shuri, T’Challas Schwester, und die Generälin der Dora Milaje, Okoye, machen sich auf den Weg in die USA, und erfahren von ihrem Freund, dem CIA Mitarbeiter Everett Ross, dass die junge MIT-Studentin Riri Williams den Sensor entwickelt hat. Um sie zu schützen möchten sie das junge Genie nach Wakanda bringen, werden aber noch bevor sie die USA verlassen können, von den gleichen Kreaturen angegriffen, die auch den Angriff auf das Schiff durchgeführt haben. Ein Kampf gegen die übermenschlich starken Wassermenschen entbrennt, an dessen Ende Shuri und Riri in deren Königreich Talocan, eine Unterwasserstadt, gebracht werden. Dort treffen sie den Mann mit den geflügelten Knöcheln wieder, der sich als König Namor vorstellt und Shuri in seine Pläne einweiht, die Oberflächen-Welt anzugreifen und zu unterwerfen. Vor rund 500 Jahren flüchtete sein Volk, ein Stamm der Maya, der durch eine mit Vibranium angereicherten Pflanze zu Wasser-Menschen mutierte, vor den spanischen Konquistadoren in den Ozean, wo sie fortan lebten. Namor, zu der Zeit ungeboren im Bauch seiner Mutter, kam kurz darauf als Mutant zur Welt. Mit der Fähigkeit Luft auch unter Wasser zu atmen, zu fliegen und übermenschlicher Kraft, wurde er zum König von Talocan gekrönt. Dem Wunsch seiner Mutter in der alten Heimat begraben zu werden folgend, kehrte er als junger Mann an Land zurück, doch entwickelte beim Anblick der Unterwerfung der indigenen Mesoamerikaner durch die Spanier, tiefen Hass und Abscheu der Menschheit gegenüber.
Königin Ramonda sucht unterdessen Nakia, eine wakandanische Agentin, in Haiti auf, die seit dem Tod T’Challas dort zurückgezogen lebt und in einem Kinderheim arbeitet, und bittet sie, ihre Tochter zu befreien. Nakia macht Shuri ausfindig, dringt nach Talocan ein und befreit Shuri und Riri gewaltsam, wobei auch zwei talocanische Wachen ums Leben kommen. Kurz nach ihrer Rückkehr nach Wakanda greift Namor an. Die Wakandaner haben der Macht von Talocan nur wenig entgegenzusetzen und letztendlich opfert Königin Ramonda ihr Leben, um Riri Williams zu retten.
Shuri, nun das letzte lebende Mitglied ihrer Familie, schwört Rache. Sie schafft es, das herzförmige Kraut, die Pflanze, die einem Menschen die Kraft des Black Panthers verleiht und ursprünglich von Killmonger verbrannt wurde, zu synthetisieren und wird nun der neue Black Panther. In einer Vision der Ahnenebene steht sie Killmonger gegenüber, der sie mit ihrer Moral konfrontiert.
Zusammen mit Riri entwickelt sie einen Plan, Namor zu schwächen und zurückzuschlagen. Sie locken die Talocaner hervor und eine Schlacht entbrennt, bei der sie Namor, der seine Kraft aus dem Wasser bezieht, festsetzen und an Land zwingen, wo es Shuri gelingt ihn zu überwältigen. Statt sich für ihre Mutter zu rächen, entscheidet sie, Namor am Leben zu lassen und schließt ein Bündnis mit ihm. Der Krieg ist beendet.
Im Anschluss besucht Shuri Nakia auf Haiti, wo Nakia ihr offenbart, dass sie einen Sohn mit T’Challa hat. Der Junge stellt sich erst als Touissant vor, gesteht aber, dass dies nur sein haitianischer Name sei. Sein eigentlicher Name sei T’Challa.
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