Die Resources Development Administration (RDA) landet mit einer Flotte aus zehn Raumschiffen, um Pandora auszubeuten und dort für die Menschen wichtige Rohstoffe abzubauen. Darüber hinaus soll von der neu errichteten Basis Bridgehead City aus der gesamte Mond kolonisiert werden, weil die Erde zunehmend unbewohnbar wird. Nach dem Tod von Colonel Miles Quaritch hat mittlerweile General Frances Ardmore die militärische Kontrolle über die RDA übernommen. Diese hat aus DNA geklonte Na’vi-Soldaten erschaffen, einen von diesen mit dem genetischen Material von Quaritch, der es, ausgestattet mit dessen Erinnerungen, persönlich auf Rache an Jake abgesehen hat.
Jake und seine Familie erfahren durch einen neuen Stern am Himmel von der Rückkehr der „Himmelsmenschen“. Auch in den folgenden Schlachten führt er als Toruk Makto die Na’vi im Kampf gegen diese an. Durch die Gegenwart von Quaritch auf Pandora, dem es gelingt, Spider gefangen zu nehmen, ist ihre Heimat nicht sicher. Jake überredet Neytiri, zur Sicherheit ihre Dschungelheimat und das Omaticayavolk zu verlassen, welches sich in seiner Festung in einer Hochlage im Gebirge verschanzt hat. Mit ihren Kindern steigen sie auf ihre Ikrane, fliegen über das Meer und suchen bei einem anderen Na’vi-Inselstamm Zuflucht. Diese gewährt ihnen das Metkayinavolk, das auf den Atollen an den Küsten des Mondes Pandora lebt und von Tonowari und seiner schwangeren Frau Ronal angeführt wird. Für Jake, Neytiri und vor allem ihre Kinder, die man an ihren fünf statt vier Fingern leicht als Halbblut erkennt, wird es eine schwierige Herausforderung, zu lernen, wie man sich in dieser Wasserwelt zurechtfindet. Sie müssen nun vieles lernen, wie die richtige Atemtechnik, um möglichst lange im Meer zu tauchen, nur mit den Händen unter Wasser zu kommunizieren und den Umgang mit den Wassertieren der Riffmenschen.
Während es für Kiri leichter ist, sich in die neue Umgebung einzufügen, gerät der leicht reizbare Lo’ak immer wieder mit den jungen Metkayina aneinander. Durch einen Trick führen sie ihn in eine gefährliche Zone im Meer, wo er nur knapp dem Angriff eines Raubfisches entkommen kann. Ein von seinen Artgenossen verstoßener walähnlicher Tulkun-Bulle rettet ihn. Tonowari erzählt ihm nach seiner Rückkehr, dass Payakan, so der Name des Tulkun, nicht nur seine Artgenossen getötet haben soll, sondern auch für den Tod vieler Na’vi verantwortlich ist. Lo’ak jedoch kennt die Wahrheit, denn bei einer Verbindung mit Payakan hat er mit ihm seine Erinnerungen geteilt und gezeigt, was geschehen ist: Payakan hatte als einziger aus einer Gruppe von Tulkunen und Na'vi einen Angriff eines Tulkun-Jägers überlebt. Als Kiri mit den Metkayina-Kindern die Bucht der Ahnen besucht, wo sich der Baum der Geister deren Volkes befindet, und versucht, sich mit Eywa zu verbinden, erleidet sie einen Schock. Die herbeigerufenen befreundeten Wissenschaftler können ihr nicht helfen, doch Ronal gelingt es, ihr Bewusstsein in ihren Körper zurückzubringen.
Regie:
sf-actionfilm.de
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