Die Guardians of the Galaxy haben ihr Hauptquartier auf Knowhere aufgeschlagen. Peter ertränkt seinen Kummer über Gamora, deren jetzige Version sich nicht an ihre Liebe erinnert, in Alkohol. Eines Nachts werden die Guardians von Adam Warlock angegriffen, einem Krieger der Sovereigns, der von ihrer Hohepriesterin Ayesha geschaffen wurde. Nachdem Adam die Guardians zunächst überwältigt und Rocket schwer verwundet hat, wird er von Nebula niedergestochen und muss verletzt fliehen. Die Guardians sind nicht in der Lage, Rockets Wunden zu versorgen, da eine offenbar von der Firma Orgocorp hergestellte mechanische Killswitch-Sperre in seiner Brust steckt, die eine medizinische Behandlung verhindert. Sie beschließen, zur Orgosphäre, dem Hauptquartier von Orgocorp, zu reisen, in der Hoffnung, einen Überbrückungscode zur Deaktivierung der Sperre in Rockets Akten zu finden.
Während Rocket bewusstlos daliegt, erinnert er sich an seine Vergangenheit: Als Babywaschbär wurde an ihm durch den High Evolutionary experimentiert, einem Wesen mit der Kontrolle über eine künstlich beschleunigte Evolution, der versuchte, tierische Lebensformen in anthropomorphe Arten zu verwandeln, mit dem Ziel, eine perfekte Spezies zu erschaffen. Rocket freundete sich damals mit anderen Versuchspersonen des High Evolutionary an: einer Otterdame namens Lylla, einem Walross namens Teefs und einem Kaninchen namens Floor. Der High Evolutionary war erstaunt über Rockets Intelligenz, zugleich aber wütend darüber, dass Rocket ein Problem lösen konnte, dessen Lösung ihm selbst bislang misslungen war. Der High Evolutionary perfektionierte nun den Anthropomorphisierungsprozess nach Rockets Rat, wodurch sich erstmals „perfekte“ Spezies erschaffen ließen, und ordnete in der Folge an, Rockets Gehirn zu extrahieren und ihn, seine Freunde sowie alle anderen Wesen aus der „Produktionscharge 89“ zu töten. Rocket, der in der Zwischenzeit heimlich Teile für einen Schlüssel zur Flucht gesammelt hatte, entkam aus seiner Zelle und befreite auch Lylla, die daraufhin aber vom High Evolutionary erschossen wurde. In seiner Wut zerfleischte Rocket das Gesicht seines Schöpfers und erledigte seine Wachen, aber auch Teefs und Floor wurden in dem Chaos von Schüssen getötet. Anschließend stahl Rocket ein Raumschiff und floh von dem Planeten.
Nun möchte der High Evolutionary Rocket, der von ihm nur „Subjekt 89P13“ genannt wird, zurückholen, da dieser, auch wenn er nach seiner Ansicht nicht perfekt ist, die einzige seiner Schöpfungen ist, die sich selbstständig weiterentwickelt hat, da sein Hirn zu kreativen Gedanken befähigt ist. Daher hat der High Evolutionary Ayesha und Adam, welche als Sovereigns ebenfalls zu seinen Schöpfungen gehören, mit der Beschaffung des Gehirns beauftragt und bedroht sie mit der Zerstörung ihres Planeten; somit konnte Ayesha auch die Gelegenheit nutzen und sich bei den Guardians für einen früheren Diebstahl rächen.
Mit der Unterstützung der Ravagers und der Gamora aus der Vergangenheit infiltrieren die Guardians die Orgosphäre und holen Rockets Akte zurück, müssen aber feststellen, dass der gesuchte Code entfernt wurde. Sie werden von den Wächtern der Orgosphäre angegriffen und entkommen nur knapp, nachdem Peter Quill die Jetpacks der Anzüge der Wächter aus der Ferne aktiviert hat. Sie kommen zu dem Schluss, dass Theel, einer der Wissenschaftler des High Evolutionary, den Überbrückungscode in seinem Computer-Gedächtnis gespeichert haben könnte, und beschließen, ihn aufzuspüren.
Dazu besucht das Team gegen Gamoras Rat den vom High Evolutionary beherrschten Planeten Gegen-Erde, obwohl sie eine Falle vermuten. Ayesha und Adam Warlock fangen eine Nachricht von Gamora über das Funkgerät eines Ravagers ab, den Warlock während eines Verhörs getötet hat, und folgen ihren Koordinaten zur Gegen-Erde, einer vom High Evolutionary erschaffenen exakten Kopie der Erde, die er mit seinen „perfekten“ Spezies bevölkert hat. Mit der Hilfe der dortigen Einwohner verorten Quill, Nebula und Groot Theel auf dem Schiff des High Evolutionary und machen sich auf dem Weg zu diesem, während Drax und Mantis mit Gamora und Rocket beim Schiff der Guardians zurückbleiben. Quill und Groot gehen an Bord des Schiffes des High Evolutionary, während Nebula gezwungen wird, zurückzubleiben.
Mantis begleitet den Ungutes befürchtenden Drax widerwillig zum Schiff des High Evolutionary. Dieser wird von Quill auf die ebenso in der Zivilisation dieses Planeten existierenden sozialen Probleme angesprochen, woraufhin er das Raumschiff mit den gefangenen Quill und Groot an Bord startet und die Selbstzerstörung des Planeten mit seiner „unvollkommener“ Schöpfung in Gang setzt. Gamora bleibt mit Rocket zurück, wird aber von einem Schweinekrieger angegriffen, den der High Evolutionary geschickt hat und der selbst getötet wird, als Adam Warlock auf der Suche nach Rocket eintrifft. Gamora überwältigt Warlock und lässt das Schiff der Guardians starten, während er vergeblich versucht, Ayesha vor der sich ausbreitenden Zerstörung des Planeten zu retten. Quill und Groot besiegen erfolgreich die Männer des High Evolutionary und nehmen Theel gefangen. Sie springen mit ihm vom Schiff, nutzen Theels Körper, um den Aufprall abzufedern, und holen Rockets Überbrückungscode aus seinem Gedächtnis zurück, bevor Gamora mit dem Raumschiff auf sie trifft. In der Zwischenzeit entern Nebula, Mantis und Drax das Schiff des High Evolutionary.
Während Quill, Groot und Gamora versuchen, auf den Code zuzugreifen, erleidet Rocket einen Herzstillstand und hat eine Nahtoderfahrung, bei der er Lylla sowie Teefs und Floor wiedersieht. Lylla sagt ihm, dass seine Zeit noch nicht gekommen ist, während Quill den Code benutzt, um den Kill Switch zu deaktivieren und Rockets Leben zu retten. Mantis, Nebula und Drax stoßen auf dem Schiff des High Evolutionary auf Hunderte von eingesperrten, von ihm geschaffenen humanoiden Kindern, bevor sie selbst gefangen genommen und in eine Kammer mit drei Abilisken gebracht werden; jenen Kreaturen, gegen die die Guardians bereits auf dem Heimatplaneten der Sovereign gekämpft haben. Mantis gelingt es, die Abilisken auf ihre Seite zu ziehen, und die drei entkommen aus der Kammer, bevor sie sich mit den anderen Guardians wiedervereinigen und die Armee des High Evolutionary überwältigen. Die inzwischen um Hilfe gebetenen Kraglin und Cosmo kommen mit Knowhere angeflogen, sodass Cosmo Knowhere mit ihren Telekinesekräften mit dem Schiff des High Evolutionary verbinden kann, um die gefangenen Kinder zu befreien. Rocket entdeckt bei dieser Befreiungsaktion Waschbärenbabys und andere Versuchstiere, wird aber bei dem Versuch, sie alle zu befreien, vom High Evolutionary angegriffen, ehe die Guardians ihm zu Hilfe kommen. Der High Evolutionary wird nach dem folgenden Kampf auf seinem brennenden Schiff dem Tod überlassen, während die Tiere gerettet werden und zusammen mit den meisten Guardians an Bord von Knowhere gehen. Nachdem Cosmo nicht mehr in der Lage ist, die Schiffe lange genug zusammenzuhalten, damit Quill an Bord gehen kann, entkommt er nur knapp dem explodierenden Raumschiff des High Evolutionary und beginnt bereits, im Weltraum zu erfrieren, als er von Adam Warlock gerettet wird, der auf die Seite der Guardians gewechselt ist.
Abschließend verlässt Quill die Guardians, da er zur Erde zurückkehren möchte, um seinen Großvater wiederzusehen, und übergibt das Kommando an Rocket. Mantis begibt sich mit den Abilisken auf eine Selbstfindungsreise, Gamora kehrt wieder zu den Ravagers zurück, und Nebula und Drax bleiben auf Knowhere, um die geretteten Kinder aufzuziehen.
In der Mid-Credit-Szene nehmen die neuen Guardians, bestehend aus Rocket, einem inzwischen ausgewachsenen Groot, Cosmo, Kraglin, Adam, Phyla (einem der geretteten Kinder) und Adams Haustier Blurp, eine neue Mission in Angriff.
Es handelt sich um die finale Fortsetzung zu den Filmen Guardians of the Galaxy (2014) sowie Guardians of the Galaxy Vol. 2 (2017) und um den 32. Spielfilm innerhalb des Marvel Cinematic Universe (MCU).
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