Im Jahr 1999 reisen die Wissenschaftler Dr. Ishiro Serizawa und Dr. Vivienne Graham von der Geheimorganisation Monarch auf die Philippinen, um ein gigantisches, hohles Skelett zu untersuchen, das bei Minenarbeiten entdeckt wurde. Daraus ist ein prähistorisches Riesenmonster geschlüpft, das wenig später ein Atomkraftwerk in Japan zerstört.
15 Jahre später dient der mittlerweile erwachsene Ford Brody als Soldat in der US-Armee und hat eine Familie in San Francisco gegründet. Er wird nach Japan gerufen, nachdem sein Vater illegal in das Sperrgebiet eingedrungen ist. Joe Brody, der den offiziellen Unglückshergang nie geglaubt hat und die Wahrheit herausfinden will, überredet seinen Sohn, mit ihm die Sperrzone erneut zu betreten. Sie werden aber erwischt und zum ehemaligen Kraftwerk, mittlerweile ein großer Forschungskomplex, gebracht. In der Ruine des Kernkraftwerks hat sich das Monster verpuppt und sich von der Radioaktivität ernährt, doch nun ist es bereit zum Schlüpfen. Es bricht aus der Sperrzone aus und fliegt Richtung Osten davon. Dabei wird Joe schwer verletzt und stirbt später. Ford Brody wird von Dr. Serizawa um Hilfe gebeten. Sein Vater habe eine Art „Rufen“ des Monsters, das von nun an „Muto“ („Massiver unbekannter terrestrischer Organismus“) genannt wird, aufgezeichnet; ein Paarungsruf, wie sich herausstellt. Aus einer zweiten Puppe, die in einer Atommülldeponie in Nevada lagerte und für tot gehalten wurde, schlüpft das Weibchen. Dr. Serizawa klärt Ford über die Organisation Monarch auf, die der Erforschung der Riesenmonster dient, und er erfährt von der Existenz eines noch mächtigeren Monsters, das zugleich der natürliche Feind der Mutos ist: Godzilla. Alsbald taucht Godzilla aus dem Meer auf. In Honolulu kommt es zwischen Godzilla und dem männlichen Muto zum ersten Kampf; danach verfolgt Godzilla seinen Kontrahenten.
Die Monster sind mit konventionellen Waffen nicht zu töten; das US-Militär plant – entgegen Dr. Serizawas Protest – den Einsatz von Atombomben. Da die Mutos elektromagnetische Pulse freisetzen können, sind die Bomben mit mechanischen Zeitzündern versehen, doch eine mittlerweile tickende Bombe wird vom Muto-Männchen geschnappt. In San Francisco treffen beide Monster aufeinander und paaren sich. Das Weibchen baut ein Nest, in dem es seine Eier ablegt. Die Bombe dient als Nahrung für den Nachwuchs und bedroht mit ihrer Explosion nun die ganze Stadt. Sie kann nur vor Ort entschärft werden. Als Kampfmittelbeseitiger soll Ford dabei helfen. Ford wird mit einem kleinen Soldatentrupp per Fallschirmsprung über San Francisco abgesetzt. Seit vielen Stunden tobt zwischen Godzilla und den Mutos ein erbitterter Kampf. Das Entschärfungsteam erreicht das Nest, doch die Bombe kann nicht entschärft werden. Der Sprengkopf wird deshalb zu einem Boot im Hafen getragen und soll von dort aus aufs offene Meer gebracht werden. Ford gelingt es auch, einen havarierten Tanklastwagen zu öffnen und so das Nest in Brand zu stecken und den Muto-Nachwuchs zu töten. Er kann das Boot starten und von der Stadt wegsteuern, bricht dann aber verletzt und erschöpft zusammen. Er wird in letzter Sekunde von einem Militärhubschrauber gerettet, bevor die Atombombe auf dem offenen Meer, fern der Stadt, detoniert. Godzilla besiegt am Ende beide Mutos, doch kollabiert er nach seinem Kampf.
Es ist die zweite US-amerikanische Verfilmung (nach Roland Emmerichs Godzilla von 1998) des gleichnamigen Monsters aus der japanischen Filmreihe, die erstmals 1954 produziert wurde.
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